Familia : Brassicaceae
Texto © Prof. Pietro Pavone
Traducción en español por el Prof. José Campos
Brassica oleracea var. acephala es una coliflor ornamental. Se diría que es una flor, pero son hojas y la coliflor que comemos no es una flor sino un vistoso órgano de reserva © Giuseppe Mazza
El nombre de la familia fue propuesto por el botánico italiano de ascendencia anglo-francesa Théodore Caruel (1830-1898), profesor de botánica y conservador del Jardín Botánico de Pisa y director del Giardino dei Semplici (Jardín de los Simples) de Florencia.
La familia toma su nombre del género Brassica, nombre latino de la col, introducido en la literatura por Plauto (siglos III-II a.C.) y otros autores. Sin embargo, el origen del nombre es incierto y probablemente proceda del nombre griego Βράσκη (braske) o del celta bresic (col).
Antiguamente, la familia se denominaba Cruciferae, nombre procedente del latín tardío crucĭfer (= portador de una cruz), debido a los cuatro pétalos dispuestos en forma de cruz.
Durante mucho tiempo, las Brassicaceae se consideraron un grupo natural, y el propio Carl von Linneo (1707-1778), en su «Sistema sexual» (Species Plantarum tomo II, 1753), las incluyó en la decimoquinta clase, a la que llamó Tetradynamia por el tipo de estambres: en número de 6, cuatro de ellos más largos e iguales entre sí y dos más cortos e iguales entre sí (estambres tetradínamos). Más recientemente, algunos autores han incluido las Capparaceae (incluidas las Cleomaceae) dentro de la familia Brassicaceae.
Esta es en realidad la verdadera flor de las innumerables variedades de col y coliflor: 4 pétalos dispuestos en cruz, de ahí el antiguo nombre de Cruciferae dado a la familia. El reciente de Brassicaceae hace honor al género Brassica, debido a su gran importancia en la alimentación humana © Giuseppe Mazza
Los estudios moleculares han reconocido que estas tres familias estrechamente relacionadas tienen un antepasado común. Las Brassicaceae son, por tanto, un grupo hermano (sister group) de las Cleomaceae y ambas sister group de las Capparaceae.
A su vez, las tres familias se han incluido en el orden Brassicales, que comprende taxones que contienen únicamente glucosinolatos (compuestos glucosídicos con azufre), células con la enzima mirosina, inflorescencias racemosas, ovario súpero, pétalos a menudo unguiculados, es decir, con su base estrechada (pétalos con uña) y una serie de otras características comunes a las tres familias.
La clasificación dentro de la familia ha estado sujeta siempre a controversia. La propuesta por Otto Eugen Schulz (1874-1936) se utilizó durante más de setenta años, aunque algunos estudiosos han demostrado ampliamente que es artificial. En efecto, Schulz dividió la familia en 19 tribus y 30 subtribus basándose en diversos caracteres como, por ejemplo, la relación longitud-anchura de los frutos, la compresión y dehiscencia de los frutos, la posición de los cotiledones, la orientación de los sépalos, etc. Estos caracteres, sin embargo, se formaron en toda la familia por fenómenos de convergencia debido a la acción de presiones ambientales, por lo que casi todos los caracteres morfológicos, especialmente de frutos y embriones, que han sido muy utilizados en la delimitación de géneros y tribus, aparecieron de forma independiente. Por lo tanto, la sistemática que proponía no podía considerarse válida. De hecho, las tribus y subtribus que propuso, a la luz de los estudios moleculares, han resultado ser polifiléticas, a excepción de la tribu Brassiceae, que es monofilética.
Aunque los datos morfológicos por sí solos no siempre son fiables para establecer relaciones filogenéticas, los estudios moleculares de los géneros, tribus y especies de la familia son aún incompletos.
Sin embargo, ahora se tiene la certeza de que caracteres morfológicos como el zigomorfismo, la ausencia de pétalos, la reducción del número de estambres a cuatro, la soldadura de sus filamentos, etc., han surgido de forma independiente.
Por lo tanto, para una correcta clasificación taxonómica, se intenta reexaminar la morfología a la luz de los datos moleculares, para identificar qué caracteres son homólogos (aquellas similitudes entre taxones debidas a un ancestro común, es decir, derivadas filogenéticamente) y cuáles se han adquirido de forma independiente, es decir, debidos a fenómenos de convergencia evolutiva (homoplasia).
Los estudios cariológicos también son importantes para la taxonomía, aunque todavía no se conocen los números cromosómicos de todas las especies de la familia. También se ha observado que la reducción del número de cromosomas a n = 4 en Brassicaceae se produjo de forma independiente, como puede verse en el género australiano Stenopetalum (S. nutans F. Muell.) y en muchas especies norteamericanas de Physaria.
Un gran avance en la sistemática de esta familia se produjo con la secuenciación completa del genoma de Arabidopsis thaliana (L.) Heynh., que abrió el camino a una mejor comprensión de la genética y de la biología molecular y celular de las plantas.
La secuenciación del genoma completo de Arabidopsis thaliana, especie de ciclo breve que hoy crece en todas las zonas de clima templado y alpino, ha sido muy valiosa para la sistemática actual de Brassicaceae y ha allanado el camino para una mejor comprensión de la genética y la biología molecular y celular de las plantas © Jean Louis Verbruggen
En esta exposición, hemos adoptado la taxonomía propuesta por la fundación alemana DFG (German Research Foundation) en la base de datos en línea BrassiBase creada como resultado del programa prioritario SPP 1529 “Adaptomics – Evolutionary plant solutions to ecological challenges / Molecular mechanisms underlying adaptive traits in the Brassicaceae s.l.” (2011-2018).
La familia comprende actualmente 52 tribus, 340 géneros y 4.636 especies, pero estos datos no son definitivos porque constantemente se añaden nuevas especies y las relaciones entre algunos linajes de la familia están aún por aclarar.
Las Brassicaceae se distribuyen por todo el mundo, pero principalmente en las regiones templadas del Hemisferio Norte, con la mayor diversidad en las regiones irano-turánica y mediterránea (unos 260 géneros). Géneros por países: Australia, 56; China, 103; España, 75; Francia, 69; Grecia, 72; Japón, 45; Irán, 109; Iraq, 78; Israel; 68; Italia, 74; Marruecos, 86; México, 61; Portugal, 50; Reino Unido e Irlanda, 50; Rusia, 95.
Hornungia alpina es un orófito presente en las montañas del centro y sur de Europa entre los 1700 y los 2600 m de altitud © Gertjan van Noord
Algunas especies crecen a altitudes elevadas, como Hornungia alpina (L.) O. Appel, y otras están adaptadas a zonas esteparias, como la rosa de Jericó o de Fátima (Anastatica hierochuntica L.), de Oriente Próximo y el desierto del Sahara, una planta anual que, en la estación seca, pliega las ramas portadoras de semillas, formando una masa esférica que el viento empuja sobre la arena. En la estación lluviosa, las ramas rehidratadas se abren por efecto mecánico (movimiento higrocástico) y las gotas de lluvia liberan las semillas tras golpearlas (dispersión por ombrohidrocoria), que germinan en muy poco tiempo.
El porcentaje de especies de la familia Brassicaceae en la flora fanerogámica disminuye conforme nos alejamos de las regiones polares. En la isla de Spitsbergen (Noruega), representan el 19% de la flora presente, mientras que en la República de Senegal sólo el 1%. El hemisferio norte alberga una mayor diversidad de especies de esta familia, con aproximadamente unos 250 géneros, en comparación con el hemisferio sur, que cuenta con unos 100 géneros.
Los estudios moleculares indican que el género Aethionema R.Br., de la tribu Aethionemeae, es el más «basal» de la familia.
Aethionema thomasianum, también orófita (1800-2500 m, es un raro endemismo de los Alpes Grayos (Italia) y cordillera Cantábrica (España) © Giuseppe Mazza
La divergencia entre Aethionema y el grupo principal de Brassicaceae se produjo muy probablemente durante el Eoceno, hace unos 32-54 millones de años. Es probable que el ancestro común más reciente de todas las Brassicaceae existentes apareciera en la amplia región geográfica de Europa, África mediterránea, Saharo-arábica y/o Irano-turánica, cuando en todo el planeta prevalecía un clima cálido y húmedo.
Se cree que el género Aethionema experimentó un alto grado de diversificación a lo largo de la «diagonal de Anatolia” (un límite biogeográfico entre el este y el centro de Anatolia) durante el Plioceno, con la subsiguiente dispersión de sus especies, debido a acontecimientos geológicos locales, como el levantamiento de las mesetas de Anatolia e Irán y la formación de las principales cadenas montañosas de la región irano-turánica.
La tribu Aethionemeae representa un grupo fundamental que permite estudiar la evolución del genoma y las relaciones filogenéticas dentro de las Brassicaceae.
Algunas especies se han adaptado a vivir en zonas áridas, como la famosa Rosa de Jericó o de Fátima (Anastatica hierochuntica), originaria de Oriente Medio. Planta anual, las ramas que llevan las semillas se pliegan en la estación seca formando una masa esférica que el viento hace rodar sobre la arena. Con las lluvias, las ramas mojadas se abren por efecto mecánico y el agua que cae libera las semillas, que germinan en muy poco tiempo © Jean-Claude Thiaudière – Abdelmonaim Homrani
La colonización de zonas áridas y semiáridas recién formadas en todo el mundo fue posible, probablemente, gracias al sistema de reproducción autógama (flores polinizadas por su propio polen) de estas plantas y a la dispersión intercontinental de semillas mucilaginosas adheridas a las aves.
En el valle de Ruby, en el suroeste de Montana (EE.UU.), se halló un fruto atribuido a la especie fósil Thlaspi primaevum Becker, que se estima data del Oligoceno tardío (hace 30,8-29,2 millones de años).
Varios autores, basándose en la datación molecular, calculan que la familia Brassicaceae pudo originarse hace unos 64 millones de años y que la separación del grupo de la corona Aethionemeae se produjo hace unos 40-42 millones de años, mientras que la paleobotánica y la paleoecología identifican una radiación miocénica.
Es cierto, sin embargo, que la radiación de las Brassicaceae estuvo determinada en gran medida por los cambios climáticos del Mioceno (hace entre 15 y 11 millones de años), que produjeron nuevos hábitats más secos y abiertos cuyos nichos fueron ocupados por diversas especies de la familia.
Esto fue posible gracias a eventos de duplicación del genoma completo (WGD, whole-genome duplication) que, en la mayoría de los casos, se estabilizaron rápidamente y se redujeron, desempeñando un papel importante en la diversificación genética y la radiación de especies.
En general, se cree que la poliploidía (incremento del tamaño del genoma, con más de dos conjuntos completos de cromosomas) proporciona nuevas funciones genéticas y amplía la resistencia a las mutaciones letales, aumenta la tasa de especiación y, por tanto, la riqueza de especies, además de proporcionar la ventaja adaptativa para colonizar entornos duros e inestables.
De hecho, los genomas poliploides tomaron el relevo de los diploides, menos competitivos, cuando aparecieron nuevos nichos como consecuencia del cambio climático.
Arabidopsis thaliana es la prueba de los múltiples procesos de poliploidización que condujeron a la formación de muchos paleopoliploides (N. del T.: muchas plantas consideradas actualmente diploides son en realidad poliploides antiguos, es decir, paleopoliploides) tanto en la familia Brassicaceae como en el orden Brassicales.
La ventaja adaptativa de la poliploidía está bien demostrada en el género Draba (tribu Arabideae), el mayor género de la familia Brassicaceae, con más de 400 especies. En este género, la hibridación y la alopoliploidía (N. del T.: poliploidía estable que resulta de la suma de conjuntos completos de cromosomas procedentes de al menos dos especies parentales) han desempeñado un papel importante en la diversificación de sus especies y su protección contra el estrés por frío, permitiendo la colonización de hábitats alpinos y árticos. Estos episodios de duplicación del genoma se produjeron en distintas épocas geológicas y favorecieron la radiación, la diversificación ecogeográfica y, con la adaptación a nuevos nichos ecológicos, el aumento de especies en la mayoría de géneros y tribus (Alysseae, Arabideae, Brassiceae, Cardamineae, Erysimeae, Heliophileae y Lepidieae).
También hay especies que viven en ambientes acuáticos, como Subularia aquatica, con varias subespecies en el Paleártico y el Neártico © Len Worthington
La radiación del género Lepidium en Australia se produjo en el Pleistoceno (hace unos 2 millones de años) debido a fluctuaciones climáticas que provocaron un descenso de las temperaturas y un aumento de la aridez, creando nuevos hábitats y proporcionando un nuevo espacio ecológico a este género, que pudo expandirse gracias a la alopoliploidía.
Normalmente, a la poliploidización le sigue la diploidización (que incluye cambios genéticos, epigenéticos y transcripcionales), es decir, el estado del genoma vuelve a ser diploide, mucho más funcional.
En cuanto al hábito de las Brassicaceae, mayormente se trata de especies herbáceas anuales, bienales o perennes, aunque algunas son arbustivas [Zilla spinosa (L.) Prantl], más raramente lianas. Generalmente son plantas terrestres, a veces acuáticas (p. ej., Cardamine lyrata Bunge). Pueden presentar una raíz axonomorfa o rizomas delgados o gruesos. Algunas especies son glabras y otras están cubiertas por pelos (tricomas) unicelulares, simples, pedunculados o sésiles, en forma de estrella, peltados o escamosos. Algunos géneros presentan papilas glandulares multicelulares o tubérculos (p. ej., Bunias, Chorispora y Parrya).
Alliaria petiolata. Las Brassicaceae tienen rosetas de hojas basales (o ausentes). Las caulinares suelen ser alternas, simples o compuestas (palmeadas, pinnadas o bipinnadas). Pecíolos amplexicaules o ausentes, y sin estípulas. La lámina foliar puede tener márgenes enteros, dentados, crenados, ondulados o sinuados © Giuseppe Mazza
Los tallos son simples o ramificados, a veces leñosos, generalmente erectos, a veces ascendentes, descendentes o postrados (ausentes en Idahoa scapigera (Hook.) A.Nels. & J.F.Macbr.).
Las hojas, sin estípulas, son generalmente alternas (opuestas o en espiral en algunas especies, como Cardamine angustata O.E. Schulz, C. concatenata (Michx.) O. Schwarz y C. diphylla (Michx.) A.W. Wood y Lunaria annua L.; subopuestas en C. dissecta (Leavenw.) Al-Shehbaz y C. maxima (Nutt.) A.W. Wood y en Draba ogilviensis Hultén). Las inferiores pueden estar reunidas formando una roseta basal. El limbo foliar puede ser simple a pinnatisecto, con margen entero, sinuado, creando o dentado. Los pecíolos pueden ser amplexicaules o estar ausentes; a veces, presentan glándulas diminutas en su base.
Las inflorescencias son terminales, normalmente racemosas (a menudo corimbos o panículas) o reducidas a flores solitarias sobre largos pedicelos que surgen de la axila de las hojas en roseta basal. Raramente aparecen brácteas.
Casi todas las Brassicaceae tienen la misma fórmula floral: K 2+2, C 4, A 2+4, G 2 (súpero).
Las flores poseen un perianto con cáliz y corola diferenciados. Son hermafroditas, hipóginas y generalmente actinomorfas (débilmente zigomorfas en Iberis, Ionopsidium, Pennellia, Streptanthus y Teesdalia). El cáliz, tubular o campanulado, presenta 4 sépalos libres, en 2 pares en ángulo recto (decusados), normalmente caducos y libres, a veces gibosos en la base. La corola posee 4 pétalos, que alternan con los sépalos y se disponen generalmente en forma de cruz (cruciformes), raramente rudimentarios o ausentes. Los estambres son 6 (a veces 2 o 4), dispuestos en dos verticilos, generalmente 4 más largos, en pares, y 2 más cortos, raramente de igual longitud. Los filamentos estaminales son finos, a veces alados, raramente concrescentes los de los dos pares de estambres más largos. Las anteras tienen dos tecas y se abren a través de hendiduras longitudinales liberando granos de polen que suelen tener tres aperturas alargadas o colpos (polen tricolpado) y tres núcleos (trinucleado).
En la base de los estambres puede haber glándulas nectaríferas que varían en número, forma, tamaño y disposición, y que segregan un líquido azucarado que se recoge en los sépalos gibosos.
El gineceo es mono o bicarpelar, con el ovario súpero dividido en el plano longitudinal en dos lóculos por un falso septo o tabique de origen placentario (replo), raramente 1-locular y sin tabique (Isatis, Clypeola). La placentación es generalmente parietal, raramente apical.
Heliophila coronopifolia. Esta familia tiene flores bisexuales, normalmente regulares. Los 4 pétalos alternan con los sépalos. Estambres 6, a veces 2 o 4, en dos verticilos, 4 largos y 2 cortos, rara vez iguales © Giuseppe Mazza
El falso tabique se origina en los márgenes de los carpelos a modo de excrecencias que se juntan y forman la pared que divide el ovario en dos logias a lo largo de un plano longitudinal.
El ovario tiene entre 1 y 300 óvulos (también denominados primordios seminales), que pueden ser anátropos (N. del T.: primordios seminales que han girado 180 grados sobre su base, de manera que el micrópilo y la cálaza están en lados opuestos) o campilótropos (N. del T.: primordios seminales arqueados, de manera que el micrópilo y la cálaza quedan próximos) y normalmente presentan una nucela multicelular muy desarrollada (óvulos crasinucelados).
El estigma es capitado o cónico, entero o bilobulado.
La polinización es llevada a cabo principalmente por insectos (entomófila): abejas, moscas, polillas y escarabajos. En algunas especies, si no hay suficientes visitas de polinizadores, se produce autopolinización por los estambres más externos y cortos. En algunas especies, la autopolinización es obligada porque las flores no se abren (flores cleistógamas), como, por ejemplo, en Cardamine chenopodifolia Pers., con flores cleistógamas subterráneas; raramente, la polinización es anemófila, como en Pringlea antiscorbutica R. Br. ex Hook. f.
El fruto es generalmente una cápsula que se abre longitudinalmente por 4 suturas dispuestas de dos en dos a cada lado de la placenta (dehiscencia paraplacentaria). Esto origina dos valvas que, al desprenderse del fruto, dejan al descubierto el replo donde están fijas las semillas y que persiste incluso después de la dehiscencia.
Los frutos de Rorippa barbareifolia (DC.) Kitag. tienen de 3 a 6 valvas, generalmente 4, y los de Tropidocarpum capparideum Greene, 2 o 4. El fruto de las Brassicaceae se denomina silicua, si su longitud es tres o más veces su anchura (Brassica, Sinapis, etc.), o silícula, si la longitud es menos de tres veces su anchura (Lunaria, Lobularia, Biscutella, etc.). El diminutivo silícula se refiere a la relación entre ambas medidas y no al tamaño; de hecho, los frutos más grandes de la familia son silículas (Lunaria).
Los frutos suelen ser dehiscentes y pueden tener sección circular (Brassica), plana (Cardamine) o cuadrangular (Barbarea). Algunos se abren de golpe, arrojando las semillas a distancia (Cardamine). Los frutos indehiscentes, menos frecuentes, pueden ser sámaras (Isatis), esquizocarpos o silicuas lomentáceas (Raphanus). Estas últimas pierden su dehiscencia secundariamente y desarrollan constricciones transversales que hacen que se rompan en artejos monospermos cuando maduran. También hay silicuas indehiscentes reducidas a dos compartimentos, uno inferior y otro superior, fértiles (Cakile) o, si el inferior aborta, el fruto se convierte en un aquenio (Crambe).
El fruto, como puede verse, presenta numerosas modificaciones morfológicas, por lo que es un elemento fundamental para la determinación a nivel de especie; igualmente, la estructura de la semilla y las glándulas nectaríferas de la flor también son útiles, aunque no tienen un valor absoluto debido a diversas excepciones.
Frutos de Raphanus raphanistrum ssp. landra y detalle ampliado. En las Brassicaceae son generalmente dehiscentes y cuando su longitud es al menos tres veces su anchura se denominan silicuas. Si tienen estrangulamientos, como en este caso, por donde se rompen al madurar, hablamos de silicuas lomentáceas indehiscentes © Giuseppe Mazza
En cuanto a las semillas, son pequeñas o medianas, mucilaginosas o no cuando están húmedas, y con forma aplanada, ovoide, oblonga o globosa. A veces pueden ser aladas o con márgenes estrechos. Su morfología y anatomía tienen un importante valor en la taxonomía de las Brassicaceae.
Las semillas de esta familia presentan dos tegumentos, uno externo y otro interno. El externo es pluriestratificado, con una epidermis, que varía de forma en las distintas especies, una capa subepidérmica colenquimatosa y una capa más interna formada por células de pared engrosada. El tegumento interno suele ser delgado y presenta una pigmentación amarilla o marrón que se conserva en las semillas. El embrión suele ser curvado, raramente recto. Las semillas carecen generalmente de endospermo, pero, si está presente, es monostratificado y contiene reservas (gránulos de aleurona y lípidos). La germinación es epigea.
El embrión presenta dos cotiledones enteros, carnosos, a veces oleaginosos. Para la sistemática de muchos géneros también es importante la posición de los cotiledones y de la radícula, que puede verse en una sección transversal de la semilla. Si los cotiledones son planos, la radícula puede estar apoyada en el dorso de uno de los cotiledones (cotiledones incumbentes), en cuyo caso el embrión se denomina notorrizo, o aplicada sobre el borde de ambos cotiledones (cotiledones acumbentes), y en este caso el embrión se denomina pleurorrizo. Si los cotiledones están plegados longitudinalmente, de manera que uno envuelve al otro y ambos a la radícula (cotiledones conduplicados), el embrión se denomina ortoplóceo. Más raramente, aparecen embriones diplecólobos, en los que los cotiledones se doblan transversalmente dos veces.
Aunque la reproducción gámica o sexual (por semillas) es la más frecuente, algunas especies también pueden reproducirse vegetativamente. Por ejemplo, Cardamine bulbifera (L.) Crantz produce bulbillos globosos, piriformes y violáceos en la axila de sus hojas, que se ennegrecen y luego caen, dando lugar a nuevas plantas en la temporada siguiente.
La sistemática de las Brassicaceae está en continuo cambio, pero en los últimos años se han obtenido numerosos datos moleculares que han permitido resolver muchos conflictos en la filogenia de esta familia basados en datos morfológicos.
Basándose en los estudios moleculares, la familia se ha dividido en dos grandes grupos, uno formado por la tribu Aethionemeae (que incluye un único género, Aethionema, con 65 especies) y otro que representa el núcleo central de la familia o “núcleo Brassicaceae”. Este último, a su vez, se divide en tres linajes: el linaje I comprende 16 tribus; el linaje II tiene 6 tribus, al que se ha añadido recientemente el linaje II, ampliado con 21 tribus; y el linaje III, con 7 tribus.
Cuando la longitud del fruto como en Lunaria annua es inferior al triple de su anchura, sin importar el tamaño, hablamos de silícula. Estos frutos translúcidos muestran las semillas, que en algunas Brassicaceae son lanzadas a distancia. En general, los frutos son cápsulas que se abren al madurar, con las semillas a veces unidas a sus valvas © Giuseppe Mazza
Estos linajes incluyen la gran mayoría de las especies adscritas a esta familia.
El linaje I comprende las siguientes tribus: Alyssopsideae, Boechereae, Camelineae, Cardamineae, Crucihimalayeae, Descurainieae, Erysimeae, Halimolobeae, Lepidieae, Malcolmieae, Microlepidieae, Oreophytoneae, Physarieae, Smelowskieae, Turritideae y Yinshanieae.
Al linaje II pertenecen las tribus Brassiceae, Eutremeae, Isatideae, Sisymbrieae, Thelypodieae, y Thlaspideae.
Al linaje II ampliado pertenecen las tribus Alysseae, Anastaticeae, Aphragmeae, Arabideae, Asteae, Biscutelleae, Calepineae, Cochlearieae, Coluteocarpeae, Conringieae, Cremolobeae, Eudemeae, Heliophileae, Hillielleae, Iberideae, Kernereae, Megacarpaeeae, Notothlaspideae, Schizopetaleae, Scoliaxoneae y Stevenieae.
Al linaje III, el más evolucionado de las Brassicaceae, pertenecen las tribus Anchonieae, Buniadeae, Chorisporeae, Dontostemoneae, Euclidieae, Hesperideae y Shehbazieae.
Las relaciones filogenéticas entre estas tribus se han deducido principalmente de la comparación de secuencias ITS (espaciador transcrito interno), localizadas en el DNA ribosómico nuclear.
A continuación, describiremos las tribus más significativas desde el punto de vista taxonómico.
→ Para apreciar la biodiversidad dentro de la familia de las BRASSICACEAE clicar aquí.